Строительство храма в Фленово начато в 1902 и в основном завершено в 1905 году. В создании проекта принимали участие художник С.С.Малютин, знаток старины и искусства И.Ф.Барщевский и владелица усадьбы М.К.Тенишева. Здание церкви производит впечатление монументальной постройки. От широкого основания небольшой высоты композиция переходит к динамичным и дробным формам кокошников, поднимающихся рядами. На самом верху храма — луковичная главка. Возрождение мотива кокошников не случайно. Художники вели поиск в направлении возрождения древнерусских традиций, восстановлении исконных русских форм, утраченных, по их мнению, в XVII веке. В 1903 году в строящемся храме похоронен хозяин усадьбы князь В.Н.Тенишев (могила разграблена после 1917).

С 1903 года в имение часто приезжал русский художник и философ Николай Рерих. В 1908 он взялся за росписи и смальтовые мозаики в церкви Святого Духа. Художник успел закончить (работы были прерваны в связи с началом первой мировой войны) фрески алтаря, расписать одну из арок входа и украсить главный вход в церковь большим мозаичным панно «Спас Нерукотворный». Сложная, полная символики композиция росписи — «Царица Небесная на берегу Реки жизни» — не отражала православного мировоззрения и поэтому церковь так и не была освящена.

В настоящее время церковь входит в состав историко-архитектурного комплекса «Теремок», требует ремонта.