Дата строительства Кирилловской церкви точно неизвестно. Первое летописное упоминание церкви святого кирилла встречается под 1171 годом. Эта местность, тогда называвшаяся Дорогожичами, естественно, не входила в состав города, но считалась важным стратегическим местом, где соединялись дороги, ведущие на Чернигов, Новгород, а также к западным Галичу и на Волынь.

После татарского нашествия 1240-го года монастырь, главнымы храмом которого и была Кирилловская церковь, практически перестаёт упоминаться вплоть до середины XVI столетия. С начала XVII столетия Кирилловскую церковь постоянно обновляют и достраивают, и если исключить разграбление Киева в 1651 году. когда досталось и ей, церковь занимала всё более важное положение и только хорошела.

После большого пожара 1734 года Кирилловская церковь реконструировалась и была перестроена по проекту известного архитектора Ивана Григоровича-Барского. С тех пор её внешний вид приобрёл характерные для украинсконго барокко черты и с тех пор принципиально не менялся.

Однако, внутреннее убранство церкви рпетерпело значительные изменения во время реставрационных работ под руководством профессора Петербургского университета, искусствоведа А. Прахова, когда своды были частично расписаны местными и российскими художниками, среди которых Михаил Пимоненко, Иван Селезнёв, Харитон Платонов, и, конечно, Михаил Врубель, чьи росписи сводов и потолков храма уникальными в своём роде, и сочетают глубокий психологизм и открывают талант художника и как монументалиста.

Сегодня церковь располагается в черте города, недалеко от урочища Бабий Яр. Добраться туда можно на метро (станция "Дорогожичи"), а также на наземном общественном транспорте. Однако в силу отдалённости и отсутствия рядом другим достопримечательностей можно рассмотреть вариант такси. Сейчас в городе стоит такси недорого, что делает этот вид транспорта очень доступным и удобным.

Церковь является действующей, поэтому вход в неё бесплатный.